Rana toro

De Especies invasoras

Rana toro

Lithobates catesbeianus

Información taxonómica

Reino: Animalia Phylum: Chordata Subphylum: Vertebrata Clase: Amphibia Subclase: Lissamphibia Superorden: Salientia Orden: Anura Familia: Ranidae Género: Lithobates Especies: Lithobates catesbeianus Shaw, 1802

Sinónimos

Lithobates catesbeianus Dubois, 2006 Rana catesbeiana Dubois, 1992 Rana catesbeiana Shaw, 1802 Rana catesbiana Smith, 1978 Rana conspersa LeConte, 1855 Rana mugicus Angel, 1847 Rana mugiens Merrem, 1820 Rana nantaiwuensis Hsü, 1930 Rana pipiens Daudin, 1802 Rana scapularis Harlan, 1826 Rana taurina Cuvier, 1817

Nombres comunes

Inglés: American bullfrog, Bloody nouns, Bull frog, Common bullfrog, Edible bullfrog, Jug O’Rum Francés: Grenouille taureau Alemán : North American bullfrog, Ochsenfrosch Español : Rana toro Portugués: Rá Touro Japonés: Ushigaeru

Tipo de organismo

Anfibio

Análisis de riesgo

SD

Estatus

Establecido

Distribución original

Canadá (Quebec, Ontario, Nueva Escocia, Nuevo Brunswick) Estados Unidos (Connecticut, Maine, Massachusetts, Nueva Hampshire, Rhode Island, Vermont, Alabama, Arkansas, Delaware, Florida, Georgia, Illinois, Indiana, Kansas, Kentucky, Louisiana, Maryland, Michigan, Mississippi, Missouri, Nueva Jersey, Nueva York, Carolina del norte, Ohio, Oklahoma, Pennsylvania, Carolina del Sur, Dakota del Sur, Tennessee, Texas, Virginia, Virginia del Oeste, Wisconsin) (GISD, 2005)

Distribución como especie invasora

México, islas del Caribe, Argentina, Brasil, Colombia, Ecuador, Uruguay, España, Hawái, Indonesia, Israel, Italia, Malasia, Perú, Puerto Rico, Singapur, Tadjikistan y Taiwán. (Casas, et al, 2001).

Mapa rango nativo e introducido

Tabla de contenidos 1 Biología y ecología 1.1 Descripción 1.2 Conducta 1.3 Reproducción 1.4 Dieta 1.5 Longevidad 1.6 Interacciones ecológicas 1.7 Estado en que se encuentran la especie o sus poblaciones en México 1.8 Tamaño poblacional 1.9 Hábitat 1.10 Ambiente 1.11 Clima 1.12 Vegetación 2 Factores de riesgo 2.1 Características invasivas 2.2 Dispersión y propagación 2.3 Condiciones óptimas para su crecimiento 2.4 Usos 3 Como especie invasora 3.1 Antecedentes de invasión a otros países 3.2 Historia de la introducción o invasión incluyendo posibles fechas 3.3 Motivos o causas de la introducción 3.4 Mecanismos de Invasión 3.5 Rutas de introducción 3.6 Daños ecológicos 3.7 Impactos (para México y otros países) 3.8 Vector de enfermedades 3.9 Prevención y detección temprana 3.10 Manejo y control 3.11 Erradicación 3.12 Colecciones de Referencia 4 Referencias

Biología y ecología

Descripción

Es un anfibio de gran tamaño de entre 10 y 20 cm de longitud hocico-cloaca y un peso entre 60 y 900 gr. Sus larvas son excepcionalmente grandes, pudiendo medir entre 15 y 18 cm. El color de su dorso varía de verde claro u oliva a café verdoso, normalmente con manchas verdes o cafés. Su cabeza es ancha y plana y presenta un pliegue de piel a cada lado que corre desde detrás del ojo hasta el tímpano, bordeándolo. Su vientre es de color blanquecino con algunas manchas color gris y en sus patas traseras presenta barras o manchas oscuras. Todos los dedos de sus patas traseras, excepto el cuarto, presentan membranas interdigitales. En los machos el tímpano tiene un diámetro mayor que el ojo y presenta un borde oscuro; en las hembras es del mismo tamaño que el ojo. (Álvarez-Romero, et al., 2005; AmphibiaWeb, 2006; Bury y Whelan, 1984; IUCN, 2006).

Conducta

Los machos de rana toro son animales territoriales que pueden reproducirse con varias hembras. Los más grandes controlan la mayor parte de los sitios preferidos por las hembras para depositar sus huevos, defendiendo ferozmente sus territorios (de 2 a 5 m de diámetro) de otros machos mediante el canto o la lucha cuerpo a cuerpo. Para reproducirse, los machos jóvenes que no pueden defender un territorio, interceptan a las hembras que son atraídas por el canto de un macho dominante u ocupan temporalmente el sitio de éste cuando lo descuida. Su periodo de actividad varía de acuerdo a la latitud donde se encuentren, con poblaciones activas todo el año en áreas cercanas al ecuador. En latitudes altas hibernan bajo la tierra o bajo el agua enterradas en el lodo en una especie de cueva. Durante temporada de lluvias llegan a desplazarse hasta de 11 a 16 Km. en busca de otros cuerpos de agua que colonizar. Los juveniles (renacuajos) son herbívoros, mientras que los adultos son totalmente carnívoros. Su estrategia de caza consiste en esperar inmóviles en la orilla por largos periodos de tiempo el paso de una presa, pero a veces se mueven silenciosamente en busca de una presa. Cuando se les perturba escapan a las partes más profundas del cuerpo de agua mediante un ruidoso salto al mismo tiempo emiten un llamado de alerta. Para evitar la depredación los huevos presentan un sabor desagradable y los renacuajos reducen su actividad al detectar el peligro. Se ha reportado que esta especie presenta cierta resistencia al veneno de Agkistrodon piscivorus piscivorus y A. contortrix contortrix (AmphibiaWeb, 2006; Bury y Whelan, 1984; Casper y Hendricks, 2005; Schwalbe y Rosen 1988 y 1999).

Reproducción

Tienen una reproducción sexual con fertilización externa, en la cual los huevos son fecundados a la vez que son depositados en el agua. Las masas de huevos, que varían entre 10 000 y 25 000 huevos, permanecen flotando durante el primer día para posteriormente sumergirse al fondo del estanque hasta el nacimiento de los renacuajos, 3 a 5 días después. Se han registrado puestas de hasta 40 000 huevos. Los renacuajos se desarrollan a diferentes tasas según los niveles de oxígeno, la disponibilidad de alimento y la temperatura del agua, pudiendo ocurrir la transformación a adulto algunos meses después del nacimiento o hasta 3 años después. Para su desarrollo, los renacuajos prefieren aguas cálidas entre 24-30 grados centígrados. Los individuos adquieren la madurez sexual a los 2 años de edad, pero esto varía de acuerdo a la latitud y el clima. La temporada de reproducción es en la primavera e inicios del verano; sin embargo, a menores latitudes ésta inicia más temprano (AmphibiaWeb, 2006; Bury y Whelan, 1984; GISD, 2005).

Dieta

Los adultos de rana toro se alimentan prácticamente de cualquier presa que quepa en su boca. Sus presas pueden ser desde individuos de su misma especie y otros anfibios incluyendo salamandras, hasta lombrices, insectos, ciempiés, milpiés, arañas, sanguijuelas, caracoles, cangrejos de río, peces, pequeños lagartos, tortugas, lagartijas, serpientes, aves, roedores y murciélagos. Los renacuajos se alimentan de algas, detritus, plantas acuáticas y algunos invertebrados. En Aguascalientes hasta el momento se sabe que se alimenta de insectos de los órdenes coleóptera, himenóptera, odonata y lepidoptera (AmphibiaWeb, 2006; Bury y Whelan, 1984; Kiesecker et al., 2001).

Longevidad

Se ha estimado que pueden vivir de 7 a 10 años en vida libre y hasta 16 años en cautiverio (AmphibianWeb, 2006).

Interacciones ecológicas

Cuando coloniza un nuevo ambiente se torna en la especie dominante. Llega a eliminar o a disminuir drásticamente las poblaciones naturales de anfibios tanto por competencia como por depredación. En su ambiente natural, se han observado algunos individuos de rana toro reproduciéndose con especies simpátricas como Rana clamitans, lo cual produce híbridos inviables. Sin embargo, este fenómeno no es común en la naturaleza y hasta el momento no se considera como una amenaza fuerte para las especies nativas que conviven con esta exótica (Elinson, 1981; Höbel, 2005).

Estado en que se encuentran la especie o sus poblaciones en México

Hasta el momento, en México no se tienen reportes publicados de su abundancia y/o tamaño poblacional en las localidades donde se ha introducido en vida libre.

En Sonora y al noroeste de Chihuahua, la rana toro es muy común en algunos ambientes disturbados, especialmente cerca de Estados Unidos. Sin embargo, esta especie aún no se encuentra presente en las regiones montañosas de la Sierra Madre, donde aún se mantienen las condiciones naturales del ambiente. Durante una inspección a las orillas del Río Yaqui (Sonora) en 2006, no se encontró la rana toro, a pesar que se tienen registros previos de colecta en esta localidad. Por su parte, en la porción norte de Sinaloa se han observado poblaciones muy densas en las regiones agrícolas.

En Aguascalientes, se le ha observado en humedales artificiales derivados de la excavación para la extracción de arena a las orillas del Arroyo Pabellón, municipio de Rincón de Romos.

Se sabe que su abundancia fluctúa ampliamente en respuesta a la precipitación, enfermedades, depredación y otros factores; todo esto hace muy difícil poder determinar sus tendencias poblacionales y posibles problemas derivados de ellas (GISD, 2005; Rosen y Meléndez, en prensa).

Tamaño poblacional

En México no se conoce su estado en la mayoría de los sitios donde se ha reportado. Sin embargo, es posible que sea muy abundante en los sitios que presentan agua todo el año. Por ejemplo, en San Ignacio, Baja California Sur, es abundante en las grandes pozas que se forman a lo largo del río. En Mulegé y San José de Magdalena, B. C. S. es sorprendentemente abundante en las pequeñas pozas que se forman a lo largo de los arroyos, las cuales están llenas de orina y excremento de vaca. En Sinaloa es muy abundante en el Río Fuerte, de donde se cosecha para la exportación.

Por otro lado, en el estado de Aguascalientes donde el clima es semidesértico, su distribución se restringe únicamente a algunos sitios con agua permanente por el escurrimiento del riego de áreas de cultivo, con una baja abundancia –tres individuos observados en 10 hr de lampareo nocturno en lancha de remos- De igual forma, en Sonora la rana toro se encuentra en los deltas de los ríos más importantes, pero no es muy abundante.

Dentro de su rango de distribución natural la abundancia de la rana toro puede ser de media a alta, a menudo en la gama de 9 a 50 individuos por hectárea. Sin embargo, como especie introducida puede alcanzar abundancias mayores, por ejemplo en California se han reportado entre 7 y 119 ranas por kilómetro lineal a lo largo de un canal donde se han diseminado. Al sureste de Arizona, se ha registrado una mayor abundancia: hasta una rana adulto por 1.8 m de litoral de un cuerpo de agua, y un volumen de hasta 55 kilogramos /hectárea (no incluyendo renacuajos). A nivel mundial esta especie está incrementando sus poblaciones (AmphibiaWeb, 2007; Avila-Villegas, et al., 2007; Bury y Whelan, 1984; Casper y Hendricks, 2005; Grismer, 2002; LaRoe et al., 2001, Jennings, 1995 y Rosen y Schwalbe, 1995)

Hábitat

Es una especie principalmente acuática que requiere una fuente permanente de agua para sobrevivir. Puede habitar charcas, pantanos, lagos, depósitos de agua, oasis, charcas salobres (en Hawai), márgenes de corrientes, zanjas de irrigación y lagos artificiales. En temporadas húmedas puede ser encontrada en charcas temporales a cientos de metros del agua permanente. Esta especie gusta de hábitats creados por el hombre. En Aguascalientes, México, se le ha encontrado en varios humedales con Typha sp., creados por la excavación del suelo para la extracción de arena a las orillas del Arroyo Pabellón (Álvarez-Romero et al., 2005; Bury y Whelan, 1984; AmphibiaWeb, 2006; IUCN, 2006).

Ambiente

Tanto como especie nativa, como invasora, la rana toro se asocia a ambientes acuáticos y semiacuáticos. Requiere de una fuente permanente de agua. Prefiere cuerpos de agua estancados con vegetación acuática. Puede establecerse con éxito en charcas, pantanos, lagos, depósitos de agua, pantanos, oasis, márgenes de corrientes, zanjas de irrigación y lagos artificiales (Bury y Whelan, 1984; IUCN, 2006).

Clima

Invasora: Como especie invasora se distribuye en una gran variedad de ambientes, desde los climas fríos del noreste de Estados Unidos, climas templados de Japón, Bélgica e Italia y climas Mediterráneos de Francia y España, hasta los climas tropicales de Cuba, Haití, Jamaica, Puerto Rico y República Dominicana en América, y Filipinas, Malasia e Indonesia en Asia (GISD, 2005; IUCN, 2006; Bury y Whelan, 1984; Casper y Hendricks, 2005 y Stebbins, 2003).

Nativa: Como especie nativa la rana toro abarca diversos tipos de climas, desde áreas húmedas, moderadamente lluviosas con temperatura media anual de 32.2°C al noroeste de Estados Unidos, hasta áreas cálidas y lluviosas la mayor parte del año, con veranos muy calientes (cerca de 38°C) e inviernos cortos al suroeste del mismo país (Bury y Whelan, 1984; IUCN, 2006).

Vegetación

Invasora: Bosques, pastizales, matorrales, desiertos calientes, áreas costeras, ambientes acuáticos artificiales, pantanos (IUCN, 2006).

Nativa: Bosques y praderas. Vegetación acuática asociada a pantanos, pozas y orillas de lagos (Bury y Whelan, 1984; IUCN, 2006).

Factores de riesgo

Características invasivas

La clave del éxito de esta especie se relaciona con sus hábitos alimentarios ya que puede consumir presas acuáticas y terrestres, además soporta altos niveles de contaminación (Díaz, 2002).

Dispersión y propagación

Acuacultura: Esta es la principal causa por la cual se importa la rana toro a nuevos países o áreas con la finalidad de explotarla como alimento. Asimismo, puede ser introducida dentro de los cargamentos de peces criados en cautiverio, donde sus larvas son abundantes (Bury y Whelan, 1984; GISD, 2005).

Comercio de mascotas: Sus larvas son vendidas como mascotas de acuario, sin embargo cuando llegan al estado adulto, son liberadas por sus dueños en cuerpos de agua locales (GISD, 2005).

Control biológico: En algunos casos la rana toro ha sido introducida a nuevas áreas como control biológico de plagas de la agricultura (Bury y Whelan, 1984; GISD, 2005).

Dispersión natural: La rana toro es capaz de viajar por tierra grandes distancias, pudiéndose dispersar en toda una cuenca a través de la colonización de sus diferentes cuerpos de agua. En Arizona, se han observado individuos que se llegan a dispersar hasta 11 km y es posible que lleguen a desplazarse hasta 16 km en el pastizal (Bury y Whelan, 1984; Phillips, et al., 2006).

Mejoramiento del paisaje o la fauna: En algunos sitios como la Columbia Británica, Canadá, se venden para el "mejoramiento" de los lagos ornamentales. También ha sido introducida como animal de caza o como fauna "estéticamente agradable" (GISD, 2005).

Condiciones óptimas para su crecimiento

Su mejor crecimiento y aclimatación se presenta donde el agua es abundante y estancada, con vegetación acuática circundante como lirio, junco, tule y sauces, así como follaje alrededor del estanque. La rana toro puede desarrollarse en una gran variedad de climas, desde lugares con invierno frío y verano caliente, hasta sitios subtropicales o de clima mediterráneo. Puede encontrarse desde el nivel del mar hasta 1 900 m. En Aguascalientes, México, se le ha encontrado hasta 1911 msnm. Sin embargo, en general, es más abundante en lugares bajos y particularmente en sitios modificados por el hombre y con temperaturas altas entre 26° y 33°C. Las temperaturas óptimas para su reproducción en cautiverio oscilan entre 24-28°C. La rana toro prospera en ambientes acuáticos que son modificados por el hombre, por ejemplo la construcción de una represa o la excavación para crear un vaso más profundo. Por otro lado, no prospera en los hábitats sin modificar y que están sometidos a un régimen natural de sequías e inundaciones; en estas condiciones las ranas nativas generalmente mantienen su ventaja natural (AmphibiaWeb, 2006; Bury y Whelan, 1984; Gobierno del Estado de Nayarit, 2005; Mazzoni, 2001; Sartorius y Rosen, 2000).

Usos

Alimento: La gran expansión de esta especie se debe a su importancia económica como alimento. México, Estados Unidos, Japón, Brasil, Alemania, Italia, Francia, Canadá, Bélgica, Cuba, Colombia, Ecuador, Republica Dominicana, Filipinas, Grecia, Indonesia, Holanda, España, Haití, Jamaica, Malasia, China, Republica de Korea, Perú, Puerto Rico, Singapur, Taiwán, Tailandia, Venezuela (AmphibiaWeb, 2006; Bury y Whelan, 1984; Frost, 2007; Mazzoni, 2001; IUCN, 2006; GISD, 2005).

Es también utilizada como blanco de cacería deportiva, modelo biológico en educación y en experimentos científicos para fisiología reproductiva, neurobiología, ontología y endocrinología (Bury y Whelan, 1984).

Como especie invasora

Antecedentes de invasión a otros países

En otros países ha sido introducida también con la intención de establecer criaderos de rana para su explotación (IUCN, 2006).

Historia de la introducción o invasión incluyendo posibles fechas

En México se han explotado las ranas silvestres como alimento desde hace mucho tiempo, con registros que datan desde la época prehispánica. Diversas áreas de nuestro país llegaron a sobresalir a nivel nacional por su gran producción de ranas.

1945-1950: durante este lapso se trasladó un número indeterminado de adultos de rana toro desde Florida, E. U. hasta los canales de riego de Los Mochis, Sinaloa. Posteriormente, procedentes de esta zona se llevaron varios individuos a Culiacán, a El Carrizo, Sonora, a Morelos y la parte sur de Tamaulipas.

1962-1963: se introdujeron 40 adultos en cuerpos de agua del Distrito Federal; 30 ejemplares en Morelos; 50 en Veracruz; 235 en Yucatán y 2 460 en Tabasco. No se conoce la localidad en ninguno de estos Estados. Durante la época de los 50's y 60's en México se registró una reducción en la explotación de la rana, debido al crecimiento del mercado extranjero y a la destrucción de las áreas lacustres para el aprovechamiento agrícola e industrial.

1972: el Fideicomiso para el Desarrollo de la Fauna Acuática promovió un programa de diseminación de las especies de mayor importancia comercial con objeto de establecer nuevas poblaciones susceptibles a la explotación. Entre estas especies se encontraban las especies nativas de México R. montezumae (Lithobates montezumae) y R. megapoda (L. megapoda), así como las especies exóticas R. catesbeiana (L. catesbeianus) y Rana pipiens (L. pipiens).

Se introdujeron 5 000 adultos en los canales del Distrito de Riego No. 19 de Tehuantepec, Oaxaca.

1973-1974: se diseminó un total de 6 023 ejemplares adultos y 247 500 renacuajos de rana toro en las siguientes partes del país:

• Michoacán: Presa A. López Mateos-1 000 adultos, Arroyo Capirio-500 adultos, Canales Nueva Italia-500 adultos.
• Nayarit: Canales San Cayetano-cantidad indeterminada de adultos, Río Mololoa-40 000 renacuajos, Presa La Galinda- 40 000 renacuajos, Puente San Cayetano-30 000 renacuajos, Pantanal Arrozales-60 000 renacuajos.
• Jalisco: Pantanos El Rosario-10 000 renacuajos, Estancia Los López-1 500 renacuajos.
• Nuevo León: Los Ramones-10 000 renacuajos.
• San Luis Potosí: Arroyo El Peaje-cantidad indeterminada de adultos.
• Tabasco: Plan Chontalpa- 2 800 adultos y 56 000 renacuajos.
• Tamaulipas: Laguna Altamira-923 adultos.

1980: se introdujeron alrededor de 300 ejemplares adultos que se distribuyeron entre el Centro Acuícola de Pabellón de Hidalgo, Aguascalientes y un predio de la Universidad Autónoma de Aguascalientes.

Sin fecha: no se sabe cuando fue introducida esta especie en Sonora y Chihuahua, aunque se sabe que ha estado presente ahí por varias décadas. Es posible que algunas poblaciones se hayan establecido por dispersión desde el sur de Estados Unidos a partir de otras poblaciones introducidas por el hombre. Asimismo, es posible que la rana haya sido introducida por pobladores locales sin que existan reportes oficiales de esta actividad (Avila-Villegas et al., 2007).

Motivos o causas de la introducción

Establecimiento de criaderos en vida libre para aumentar la producción de alimentos a precios reducidos que puedan ser adquiridos por la población de más bajos ingresos (Juárez, 1977).

Mecanismos de Invasión

Diseminación en vida libre o escape de los individuos de los criaderos por instalaciones deficientes. Liberación de los individuos por incapacidad de mantenerlo (Ávila-Villegas et al., 2007).

Rutas de introducción

Programas productivos en acuacultura (Juárez, 1977).

Daños ecológicos

Una vez que la rana toro ha sido introducida a un lugar es muy difícil de eliminar y sus efectos en el sistema acuático duran mucho tiempo. Provoca la modificación de las comunidades a través de la disminución o desaparición de otras poblaciones de anfibios y reptiles. En cuando al impacto sobre los anfibios, existen varios escenarios cuando una especie exótica como la rana toro llega a un nuevo ambiente acuático. Aunque invariablemente la especie exótica se alimentará de los anfibios nativos, esto podrá derivar en: 1) la generación de pequeñas poblaciones aisladas de anfibios nativos, 2) la recuperación de las poblaciones nativas de anfibios por procesos naturales, 3) la recuperación de las poblaciones nativas de anfibios por manejo de las exóticas, 4) la extinción de las poblaciones nativas, y 5) la coexistencia de las especies nativas y exóticas. Las larvas pueden tener un impacto significativo sobre las algas del bentos, perturbando así la estructura de la comunidad acuática. Induce la modificación del régimen de nutrientes, competición y depredación sobre otras especies (Kats y Ferrer, 2003).

Las larvas pueden tener un impacto significativo sobre las algas del bentos, perturbando así la estructura de la comunidad acuática. Induce la modificación del régimen de nutrientes, competición y depredación sobre otras especies (GISD, 2005). El efecto de la rana toro sobre una especie puede verse influido por la presencia de una tercera especie. Por ejemplo, al sureste de Arizona donde existe la rana toro, la culebra de agua Thamnophis eques (que atolera diferentes tipos de cuerpos acuáticos, coexiste con T. marcianus, que se restringe al cuerpos de agua permanente. Thamnophis eques se ve muy afectada por la rana toro, cuto habitat es más generalista. En cambio, en Arizona central, T. marcianus está ausente y T. eques pueden coexistir con éxito con la rana toro en algunas localidades (Holycross, et al., 2006; Rosen y Schwalbe, 1998).

Impactos (para México y otros países)

Cuando coloniza un nuevo ambiente a veces se torna en la especie de anfibio dominante. Llega a disminuir drásticamente o a eliminar las poblaciones naturales de anfibios y reptiles tanto por competencia como por depredación. El éxito e impacto de la rana toro a menudo está determinado por la modificación del medio ambiente por el hombre. Como exótica la rana toro prospera en las charcas, los pantanos, y los lagos artificiales o en corrientes o los canales muy alterados. La combinación de la modificación del medio ambiente con la introducción de la especies exóticas (como la rana toro) es lo que crea los impactos más fuertes de estas últimas. Sin embargo, es importante señalar que la rana toro y otras especies exóticas también pueden invadir ambientes naturales, especialmente ojos de agua grandes y ríos, y también pueden causar serios impactos (Jennings, 1995; Jennings y Hayes, 1994; Kats y Ferrer, 2003; Rosen y Schwalbe, 2002; Sartorius y Rosen, 2000).

Puerto Rico: En la Reserva de Humacao, se le ha observado depredando varias especies de aves, incluyendo al pato amenazado Anas bahamensis (GISD, 2005).

Columbia Británica: Compite y depreda a Hylla regilla y Rana aurora (AmphibiaWeb, 2006).

Arizona: Se le ha implicado en la reducción de las poblaciones de la culebra de agua (Thamnophis eques) y las ranas (Rana chiricahuensis y R. yavapaiensis). (Schwalbe, et al., 1988).

California: Compite con Rana boylii e Hyla regilla. También se ha reportado una correlación entre la presencia de la rana toro con la disminución de Rana aurora draytonii (Casper y Hendricks, 2005).

Colorado: Compite con Rana blairi (AmphibiaWeb, 2006).

Iowa: Afecta negativamente a varias especies de anfibios (GISD, 2005).

Montana: Compite con Rana pretiosa (AmphibiaWeb, 2006).

Nevada: Compite con un relicto de la población de Rana fisheri y Rana onca (AmphibiaWeb, 2006).

Ontario: Compite con Acris crepitans blachardi (AmphibiaWeb, 2006).

Goias: Se le ha asociado a la desaparición de los anfibios Leptodactylus ocellatus y L. labirinthycus (Batista, 2002).

Vector de enfermedades

Se he demostrado que la rana toro es un portador del hongo Batrachochytrium dendrobatidis, que es causante de la quitridiomicosis, una enfermedad micótica responsable del actual declive de anfibios a nivel mundial. Sin embargo, en comparación con otros anfibios como ranas y sapos, la rana toro no se ve tan afectada por esta enfermedad. Se sospecha que la rana toro es un vector de la quitridiomicosis, llevándola a los nuevos lugares donde se dispersa o introduce y siendo un depósito del germen fúngico que causa la enfermedad. La introducción de la rana toro puede tener serios impactos sobre la comunidad de anfibios debido a esta enfermedad, además de impactos más directos como la depredación y la competencia. En un muestreo en los Andes Venezolanos se encontró que el 96% de las ranas toro examinadas presentaron a este hongo, aunque sin mostrar síntomas de la enfermedad. Estudios experimentales han demostrado que L. catesbeianus es resistente a este hongo, pudiendo mostrar la infección, pero con ausencia de síntomas clínicos (Bradley, et al., 2002; Cunningham, 2006; Casper y Hendricks, 2005; Daszak, et al., 2004; Garner, et al., 2006; GISD, 2005 y Rosen y Schwalbe, 2001).

Prevención y detección temprana

Dado que la rana toro es una especie de gran importancia económica a nivel mundial, es necesario contar con leyes que regulen la generación de nuevos criaderos en México, así como evaluar la seguridad de las instalaciones y el programa de manejo de los criaderos ya establecidos (con especial atención en el Informe Preliminar de Riesgo, el Programa de Manejo de Desechos Orgánicos y el Programa de Traslado y Movimiento de Ejemplares), con el fin de evitar que funcionen como focos de diseminación de individuos al medio natural, como sucedió en el estado de Aguascalientes. Es importante alertar a los criadores de las amenazas que esta especie representa para los ecosistemas naturales y sus especies, con el fin de que refuercen su infraestructura y mejoren su manejo. Es importante también contar con una legislación que regule el tráfico de especies exóticas como mascotas de acuario; todo acuario o tienda de mascotas deberá ser monitoreado con el fin de evitar la venta de especies invasivas como la rana toro o la rana africana (Xenopus laevis) (Ávila-Villegas, com. pers., 2008).

Manejo y control

Métodos Directos: Los adultos de la rana toro pueden ser capturados a mano, a tiros con rifles de postas, con lanzas o arpones, arco y flechas, redes, trampas, anzuelos y garrotes. Hasta el momento la técnica más efectiva ha sido el uso de lanzas (varas de 3 m de longitud que terminan en un arpón de cuatro puntas). Para capturar a los individuos a mano durante la noche se requiere encandilarlos con una lámpara poderosa y así poder aproximarse a sujetarlos con las manos o alternativamente arponearlos. Esto se puede realizar desde canoas o desde la orilla del cuerpo de agua (GISD, 2005; Schwalbe y Rosen, 1988).

Métodos Indirectos: Los adultos y subadultos de rana toro también pueden ser capturados mediante el uso de trampas para tortugas o trampas tipo buitrón. Éstas presentan una entrada en embudo y están hechas con red de nylon de 5 mm para los renacuajos o de 25 mm para los adultos. Una red se une a la boca de la trampa con la finalidad de dirigir a las ranas a la propia trampa. Las trampas se colocan en los sitios mayormente usados por las ranas durante su actividad o movimientos (GISD, 2005; Schwalbe y Rosen, 1988).

Colecta de renacuajos: Consiste en recoger los renacuajos con una red tipo jábega ("seine net"). La red de jábega consiste en un trozo de nylon de aprox. 1 m cuadrado con un mango de madera a cada lado, mediante los cuales se sumerge y extrae del agua al mismo tiempo que se abre y se cierra (GISD, 2005; Schwalbe y Rosen, 1988).

Colecta de huevos: La colecta de las masas de huevos que flotan en la superficie mediante el uso de redes también resulta ser un método efectivo de control de la rana toro. Sin embargo, hay que tomar en cuenta que los huevos se van al fondo de 3-6 días después que son depositados, y por lo tanto es necesario patrullar con frecuencia la zona para encontrar todas las masas de huevos. El hecho de omitir eliminar una o varias de estas masas (con varios millares de huevos), puede afectar el control acertado de la rana toro. Un método efectivo para localizar las masas de huevos es colocar una marca en los sitios donde se escucha a los machos llamando a las hembras durante la noche; la búsqueda en estos sitios incrementará la probabilidad de detectar las masas de huevos (GISD, 2005; Schwalbe y Rosen, 1988).

Erradicación

Hasta el momento se ha observado que la erradicación de esta especie es muy difícil de lograr una vez que se ha establecido en un sitio, incluso combinando varios métodos de control. Su gran capacidad reproductiva, su voracidad y su gran capacidad de dispersión (hasta 11 km) la hacen una especie difícil de erradicar. Se recomienda combinar varios métodos enfocados a controlar las diferentes etapas de su ciclo de vida, ya que se ha observado que al orientar los esfuerzos sobre individuos adultos, se ha favorecido la sobrevivencia de los juveniles, que llegan a comprender hasta el 45% de su dieta. El método más eficaz de extirpación de la rana toro en Arizona ha sido extrayendo toda el agua de un charco mediante una bomba. Durante el bombeo, las ranas toro se recogen a mano o se eliminan a tiros con rifles. Asimismo, antes del bombeo la charca se puede cercar con una malla de metal para evitar que las ranas escapen a otros cuerpos de agua. Cuando la charca consta únicamente de agua fangosa, se puede verter cloro al agua para matar a los renacuajos, y conducir a los adultos hacia fuera donde pueden ser capturados. El bombeo debe hacerse temprano durante la estación seca, y si es posible se debe dejar secar la charca al sol por algunas semanas o meses. Este método ha sido completamente eficaz para los charcos, pero no se aplica a las aguas que no pueden ser desecadas. En cuerpos de agua pequeños, así como en aquellos que tienen poca vegetación, es posible coger a todos los adultos, de tal modo que se llegue a suprimir todas las ranas en cierto plazo. Sin embargo, dado que la etapa de renacuajo puede durar 4-6 meses o hasta un año, es necesario llevar a cabo el retiro de individuos varias veces al año, o alternativamente los renacuajo deben ser capturados o envenenados. Entre los métodos para suprimir renacuajos se está probando el veneno usado contra los pescados (tal como rotenone), sin embargo, tal veneno puede matar peces y a algunas tortugas (especialmente las tortugas casquito-género Kinosternon-), que tienen una diversidad y abundancia muy altas en México). Aunque se está logrando cierto progreso, el control y la extirpación de la rana toro siguen siendo tareas muy difíciles y aún se requiere probar nuevas técnicas (GISD, 2005 y Rosen, com. pers., 2008).

Colecciones de Referencia

Información de la ficha

Titulo: Ficha de la especie Rana Toro (Lithobates catesbeianus) Autor: Ávila-Villegas, H. Coautores: Rosen, P. Institución: Instituto del Medio Ambiente del Estado de Aguascalientes Año de termino: 2007 Correo: avila_hec@yahoo.com.mx Responsable: Avila-Villegas, H. Clave del proyecto: EK001 Fotografía: Avila-Villegas, H. Mapa: Avila-Villegas, H.

Entre las colecciones nacionales donde se reportan ejemplares de esta especie está el Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias de la UNAM (MZFC) y del Instituto de Biología de la UNAM (IBUNAM). Entre las colecciones extranjeras se tiene al American Museum of Natural History (AMNH), Los Angeles County Museum of Natural History (LACM), Kansas University Natural History Museum (KUNHM), University of Illinois Museum of Natural History (UIMNH), California Academy of Sciences (CAS), Florida Museum of Natural History (FLMNH), San Diego Natural History Museum (SDNHM), Texas Natural History Collections (TNHC), University of Texas - El Paso (UTEP), University of Arizona Herpetology Collection (UAZ), Lousiana State University (LSU), y Brigham Young University Hawaii (BYUH) (HerpNet, 2007).

Referencias

Álvarez-Romero, J., Medellín R. A., Gómez de Silva H. y Oliveras de Ita, A. 2005. Ficha técnica de Rana catesbeiana. En Medellín, R. (Comp). Vertebrados superiores exóticos en México: diversidad, distribución y efectos potenciales. Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Bases de datos SNIB-CONABIO, México.

AmphibiaWeb. 2006. Information on amphibian biology and conservation. Berkeley, California. En <http://amphibiaweb.org/> (consultada el 19 abril de 2007).

Avila-Villegas, H., Rodríguez-Olmos, L. P. y Lozano-Román, L. F. 2007. Rana toro (Lithobates catesbeianus): anfibio introducido en Aguascalientes, México. Boletín de la Sociedad Herpetológica Mexicana. 15(1):16-17.

Batista, C. 2002. Rana catesbeiana (bullfrog). Effects on native anuran community. Herpetological Review. 33(2):131.

Bradley, G.A., Rosen, P.C., Sredl, M.J., Jones, T.R. y Longcore, J.E. 2002. Chytridiomycosis in native Arizona frogs. Journal of Wildlife Diseases. 38:206-212.

Bury, B. R. y Whelan, J. A. 1984. Ecology and management of the bullfrog. Fish and Wildlife Service. Washington, D. C.

Casper, G.S. y Hendricks, R. 2005. Rana catesbeiana Shaw, 1802. En M. J. Lannoo (ed.), American bullfrog. Amphibian Declines: The Conservation Status of United States Species. University of California Press, Berkeley, pp. 540-546.

Cunningham, A. A. 2006. The emerging amphibian pathogen Batrachochytrium dendrobatidis globally infects introduced populations of the North American bullfrog, Rana catesbeiana. Biology Letters. 2:455-459.

Daszak, P., Strieby, A., Cunningham, A. A., Longcore, J. E., Brown, C. C. y Porter, D. 2004. Experimental evidence that the bullfrog (Rana catesbeiana) is a potential carrier of chytridiomycosis, an emerging fungal disease of amphibians. Herpetological Journal. 14:201-207.

Díaz, P. A. y A. Chacón Ortiz. 2002. Informe final del proyecto: Diagnostico de la colonización de la rana toro (Rana catesbeiana Shaw 1802: Ranidae: Amphibia) en el estado de Mérida y medidas para su control. ULA (MARN).

Elinson, R. P. 1981. Genetic analysis of developmental arrest in an amphibian hybrid (Rana catesbeiana, Rana clamitans). Developmental Biology. 81:167-176.

Frost, D. R. 2007. Amphibian Species of the World: an online reference. American Museum of Natural History, New York, USA.

Garner, T. W. J., Perkins, M. W., Govindarajulu, P., Seglie, D., Walker, S. y Cunningham, A. A. 2006. The emerging amphibian pathogen Batrachochytrium dendrobatidis globally infects introduced populations of the North American bullfrog, Rana catesbeiana. Biology Letters. 2:455-459.

GISD. 2005. Global Invasive Species Database. En <http://www.issg.org/database/welcome/> (consultada el 19 abril de 2007).

Gobierno del Estado de Nayarit. 2005. Manual para el cultivo de la rana toro (Rana catesbeiana). Secretaría de Desarrollo Rural. Dirección de Pesca. México.

Grismer, L. 2002. Amphibians and Reptiles of Baja California, Including its Pacific Islands and the Islands in the Sea of Cortés. University of California Press, Berkeley, California.

HerpNET. 2007. HerpNET Portal. UNAM, BYUH, FLMNH, LACM, SDNHM, IBUNAM, TNHC, UTEP, LSU, CAS, MVZ. Berkeley, California. En <http://www.herpnet.org> (consultada el 19 abril de 2007).

Höbel, G. 2005. Rana clamitans (Green Frog) and Rana catesbeiana (American Bullfrog). Reproduction. Herpetological Review. 36(4):440.

Holycross, A., Burger, W. P., Nigro, E. J. y Brennan, T.C. 2006. Surveys for Thamnophis eques and Thamnophis rufipunctatus in the Gila River Watershed of Arizona and New Mexico. Final report to Arizona Game and Fish Department.

IUCN, Conservation International, y NatureServe. 2006. Global Amphibian Assessment. En <http://www.globalamphibians.org> (consultada el 19 abril de 2007).

Jennings, M. R. 1995. Native ranid frogs in California. En LaRoe, E.T., G.S. Farris, C.E. Puckett, P.D. Doran y M.J. Mac. (eds.), Our Living Resources: a report to the nation on the distribution, abundance, and health of U.S. plants, animals, and ecosystems. U.S. Dept. Int., Natl. Biological Serv. Wash. D.C., pp. 131-134.

Jennings, M. R. y Hayes, M. P. 1994. The decline of native ranids in the Desert Southwest. en P.R. Brown and J.W. Wright (eds.), Herpetology of the North American Deserts: proceedings of a symposium. Southwestern Association of Herpetologists Special Publication 5. Los Angeles, CA. pp. 183-211.

Juárez, J. R. 1977. La explotación de la rana toro en México (1953-1975): situación y perspectivas. Primer Simposio de la Asociación Latinoamericana de Acuicultura. Venezuela, Edo. de Aragua.

Kats, L. B. y Ferrer, R. P. 2003. Alien predators and amphibian declines: review of two decades of science and the transition to conservation. Diversity and Distributions. Special Issue: amphibian declines. 9:99-110.

Kiesecker, J. M., Blaustein, A. R. y Cheri, C. L. 2001. Potential mechanisms underlying the displacement of naïve red-legged frogs by introduced bullfrogs. Ecology. 82:1964-1970.

LaRoe, E.T., G.S. Farris, P. C, Rosen y C. R. Schwalbe. 2001. Bullfrog impacts on native wetland herpetofauna in southern Arizona. Reporte final para Arizona Game & Fish Dept. Heritage Program (IIPAM I97041) y USFWS.

Mazzoni, R. 2001. Manual Básico para Inversores. Ranicultura. Montevideo, Uruguay.

Phillips, B. L., Brown, G. P., Webb, J. K. y Shine, R. 2006. Invasion and the evolution of speed in toads. Nature. 439(7078):803.

Rosen, P.C. y Meléndez, C. (En prensa). Observations on the status of aquatic turtles and ranid frogs in northwestern Mexico. Actas del 2 al 5 de mayo de 2006 de la "Sixth Conference on Research and Resource Management in the Southwestern Deserts: Borders, Boundaries and Time Scales". University of Arizona Press.

Rosen, P. C. y Schwalbe, C. R. 1995. Bullfrogs: introduced predators in southwestern wetlands. En E.T. LaRoe, G.S. Farris, C.E. Puckett, P. D. Doran and M. J. Mac. (eds.), Our Living Resources: a report to the nation on the distribution, abundance, and health of U.S. plants, animals, and ecosystems. U.S. Dept. Int., Natl. Biological Service, Wash. D.C., pp. 530.

Rosen, P. C. y Schwalbe, C. R. 1998. Status and ecology of the Mexican and Narrow-headed Gartersnakes (Thamnophis eques megalops and Thamnophis rufipunctatus rufipunctatus) in Arizona. Unpublished Final Report from Arizona Game and Fish Dept. (Phoenix, Arizona) to U.S. Fish and Wildlife Service, Albuquerque, New Mexico.

Rosen, P. C. y Schwalbe, C. R. 2002. Widespread effects of introduced species on aquatic reptiles and amphibians in the Sonoran Desert region. En B.A. Tellman (ed.), Exotic Species in the Sonoran Desert. University of Arizona Press, pp. 220-240.

Sartorius, S. S. y Rosen, P. C. 2000. Reproductive and population phenology of the lowland leopard frog in a semi-desert canyon. Southwestern Naturalist. 45:267-273.

Schwalbe, C. R. y Rosen, P. C. 1988. Preliminary report on effect of bullfrogs on wetland herpetofauna in southeastern Arizona. En Szaro, R. C., K. E. Severson and D. R. Patton (eds.), Proceedings of the Symposium on Management of Amphibians, Reptiles and Small Mammals in North America. U.S.D.A. Forest Service, General Technical Report, RM-166, Fort Collins, Colorado, pp. 166-173.

Schwalbe, C. R. y Rosen, P. C. 1999. Bullfrogs-the dinner guests we're sorry we invited. Sonorensis. 19:8-10.

Stebbins, R. C. 2003. A Field Guide to Western Reptiles and Amphibians, Third Edition. Houghton Mifflin Company, Boston, Massachusetts.